鳥取城の創築に関しては時期、築城者ともに不詳の状態にある。従来の説では天文十四年(1545)に山名誠通(因幡山名氏)が築いたとされていたが、現在では山名祐豊(但馬山名氏)が対立する因幡山名氏の付城として天文年間(1532-55)に築かれたとする見方もされている。言うまでもなく、この当時の鳥取城は久松山上に築かれた山城であった。

　永禄五年(1562)、鳥取城を因幡支配の野望の拠点とし、居城としたのは武田高信であった。武田高信は因幡山名氏の家臣であったが、永禄六年(1563)には今は亡き先の守護山名誠通(のぶみち)の遺児豊成を毒殺、次いで現守護山名豊数勢の鳥取城攻めを撃退して力を誇示した。そして毛利氏と誼を通じ、山名豊弘を傀儡の新守護に擁立して豊数を鹿野城に追い詰めた。まさに下剋上を地で行く高信であったが、国人衆の掌握には手を焼いたようだ。

　鹿野城の山名豊数はその後間もなく没したようで、その弟豊国が避難先の但馬山名祐豊のもとで因幡復帰の機会を窺っていた。天正元年(1573)、山中幸盛らの尼子残党軍と共に豊国は因幡へ進出して武田高信を攻めた。

　豊国や尼子党との戦いに敗れた武田高信は鳥取城を明け渡して本来の拠城である鵯尾城に逼塞した。そして天正三年(1575)前後には、その経緯は不明とされるが死去してしまった。豊国によって殺されたものと見られている。

　鳥取城主となり因幡山名氏の家督を継いだ山名豊国であったが、その年の内に安芸毛利の吉川元春に攻められてこれに降った。代わって鳥取城に入ったのは南因幡の国人毛利豊元であった。

　翌天正二年(1574)、再び尼子党が因幡を席巻したため鳥取城の豊元は退城。そのまた翌年の天正三年(1575)、但馬山名氏が安芸毛利氏と和睦したため、吉川元春率いる毛利勢が因幡へ進攻して尼子党は撤退。毛利方となった山名豊国が鳥取城主に復した。

　天正八年(1580)、播磨を平定した羽柴秀吉が因幡へ進攻して鳥取城を囲んだ。城主山名豊国は三ヵ月の籠城の末の九月、抗戦派の家臣らを振り切って秀吉に降伏した。この時、豊国は単身秀吉の陣中に赴いたという。

　秀吉が兵を退くと鳥取城の抗戦派の家臣等は吉川元春と連絡を取り、毛利方の武将を城将として迎え入れたのである。城将は牛尾元貞、市川雅樂允、朝枝春元と入れ替わり、最終的には石見国福光城主の吉川経家が城主として入城した。

　吉川経家が四百余の手勢を率いて鳥取城に入城したのは天正九年(1581)三月であった。入城した経家は兵粮の備蓄の少なさに驚き、その調達に苦心したという。それというのも秀吉が因幡国内の米を高値で買占めていたためであった。すでに秀吉の兵糧攻めは始まっていたのである。

　七月、羽柴秀吉は二万余の大軍で鳥取城を包囲した。毛利方鳥取城内の城兵は吉川経家以下千四百余人、兵糧はわずか20日分であったという。しかも、近隣の農民四千人ほども城内に避難していたと言われるから瞬く間に兵糧は底をついた。城内の木の実、木の皮はもとより果ては討死した兵の肉まで食したと言われる。月日が経つごとに餓死者続出、十月下旬ついに経家は自身の切腹を条件に開城を決意するに至り、鳥取城は秀吉の徹底した兵糧攻めによって落城した。後に鳥取城の「餓え殺し」と呼ばれた。

　鳥取城には秀吉与力の宮部継潤が入り、後に五万石の城主となり、隠居後は子の長房が継いだ。慶長五年(1600)の関ヶ原合戦に際しては西軍に属したために改易となった。

　関ヶ原後、池田長吉が六万石で入城。元和元年(1615)、池田宗家の光政が三十二万石の大封で城主となり、鳥取城も大々的に改修されて近世城郭の体裁を整えるに至る。

　寛永九年(1632)以降は分家筋の池田光仲が三十二万五千石の城主(藩主)となり十二代続いて明治に至る。