長禄二年(1458)に鎌倉公方として関東へ向かった足利政知が鎌倉入りを果たせず、伊豆の堀越に御所(堀越御所)を営んだ。このため政知は堀越公方と呼ばれた。

　足利政知は延徳三年(1491)に没した。堀越御所の詰城だったというこの守山城がいつ頃整備されたのかは分らないが、それほどのものではなかったと思われる。この年、あるいはこの数年後に堀越御所は伊勢盛時、後の北条早雲に攻められ、政知の後に公方の座にいた長子茶々丸は自決して果てた(別説あり)。この時に茶々丸が立て籠もった場所がこの守山城であると言われている。城とはいえ、たいした防御施設を備えたものではなかったのであろう。茶々丸は早雲勢の攻撃に敵わずと観念して自決したと伝えられている。

　堀越公方を滅ぼして伊豆を平定した早雲は御所跡の東1.7kmほどのところに韮山城を築いて居城とした。その後、早雲を初代とする後北条氏は韮山城を伊豆支配の拠点とし、この守山城も韮山城の支城として利用されたものと思われるがその詳細は分らない。

　天正十八年(1590)、豊臣秀吉は北条攻めに乗り出し、韮山城には四万四千の大軍が押し寄せた。豊臣勢は上山田陣城などの付城群を構築して韮山城を完全に包囲したが、この際に守山城は豊臣勢によって利用されたようだ。

　現在見られる堀切などの遺構はこの際のものと言われている。曲輪の跡は山頂部の主曲輪を中心にした尾根上に構築されているが、何れも小規模なものである。ただ、狩野川に面した西側山麓部にはかなりの広さを持つ曲輪が二段構築されている。おそらく、韮山城を包囲した豊臣勢の兵糧など物資の集積所となっていたのではないだろうか。狩野川の水運も大いに利用されたものと思われる。